胸段食管鳞癌淋巴结转移特点及临床意义
胸段食管鳞癌淋巴结转移特点及临床意义
王永岗 汪良骏 张德超 张汝刚 张大为 孟平均
摘 要 目的 了解胸段食管鳞癌淋巴结转移特点及对预后的影响，探讨合理的淋巴结清扫范围。方法 对243例单纯手术切除胸段食管鳞癌患者的临床资料进行回顾性分析。结果 淋巴结转移率45.3%，转移度10.5%，表现为沿食管周的上下“双向性”转移。影响淋巴结转移的因素为肿瘤浸润深度和肿瘤分化，肿瘤长度则影响不大。有淋巴结转移的患者5年生存率为16.4%，明显低于无淋巴结转移患者的51.9%(P<0.01)。淋巴结转移个数对患者预后影响不大。结论 淋巴结转移是影响食管癌切除患者预后的主要因素。胸上、中、下段食管癌表现出不同程度的上、下行转移，因此应采取不同的淋巴结清扫范围。对胸下段癌行胸、腹二野清扫即可，对病变较早的胸中、上段癌则应行颈、胸、腹三野清扫。
, 百拇医药
关键词：食管肿瘤/外科学；癌，鳞状细胞/外科学；淋巴转移；预后
淋巴结转移是影响食管癌手术患者预后的重要因素。为了解胸段食管癌的淋巴结转移特点及其对患者预后的影响，我们对1985～1987年间在我科行单纯手术治疗的胸段食管癌患者的临床资料进行了分析，结果报告如下。
临床资料
1985～1987年间，共有263例胸段食管鳞癌患者在我科行单纯手术切除治疗(即未行术前、术后辅助放、化疗)。为了准确评价淋巴结转移对患者预后的影响，我们将有可能影响评价结果的16例手术死亡及4例切缘阳性患者除去，而将剩余的243例患者的临床资料予以分析。
243例患者中，男177例，女66例。年龄30～78岁。按UICC 1987年分段标准，肿瘤位于食管胸上、中、下段者分别为42例、139例和62例。其中行左颈、右胸、腹正中三切口食管胃左颈吻合12例，三切口食管结肠吻合1例，左颈、左胸二切口食管胃左颈吻合25例，左开胸食管胃弓上吻合185例，左开胸食管胃弓下吻合20例。
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本组有5例失随，失随患者的死亡时间按末次随诊日期计算，其余均随访满10年。由于10年生存率受非肿瘤死亡因素影响较大，本组患者预后的评价采用5年生存率。比较的统计学处理用χ2检验。
结果
243例患者中，发生淋巴结转移110例，转移率45.3%。清扫淋巴结3 813个，转移400个，转移度10.5%，平均每例清扫淋巴结15.7个。胸上、中、下段食管癌各部位淋巴结转移情况见表1。其中上段有1例转移到下段食管旁；中段有5例转移到上段食管旁，13例转移到纵隔(隆凸下9例，主动脉弓窗2例，左主支气管旁1例，下肺韧带旁1例)；下段有1例转移至隆凸下。若“跳跃性”转移定义为病变所在段及相邻段食管旁未发生淋巴结转移，而在更远处发生区域淋巴结转移，则本组“跳跃性”转移发生率为4.9%(12/243)。
表1 胸段食管癌各部位淋巴结转移率
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肿瘤部位
淋巴结转移率 (%)
食管旁
纵隔
贲门旁
胃左
颈部
食管上段
21.4
(9/42)
0
(0/42)
0
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(0/42)
0
(0/42)
2.6
(1/38)
食管中段
31.7
(44/139)
9.4
(13/139)
10.8
(15/139)
14.4
, 百拇医药
(20/139)
0
(0/1)
食管下段
25.8
(16/62)
1.6
(1/62)
22.6
(14/62)
30.6
(19/62)
注：纵隔淋巴结包括气管旁、主动脉弓窗、隆凸下、支气管旁、下肺静脉旁及下肺韧带旁
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按UICC 1997年分期标准，除2例原位癌(Tis)外，T1、T2、T3、T4患者的淋巴结阳性率分别为12.5%(1/8)、45.7%(16/35)、37.2%(45/121)和61.0%(47/77)。T1、T2患者并组后的淋巴结转移率明显低于T4患者(P<0.05)。
将肿瘤长度分为<5 cm和≥5 cm两组，并在浸润深度级别相同的情况下进行对比。结果显示，肿瘤长度不影响淋巴结转移(P>0.05，表2)。
肿瘤的分化按高、中、低3组分类，对于混合两种或3种分化成分的肿瘤，不论其分化成分所占比例多少，一律归入分化较低的一组。本组高、中、低分化肿瘤患者(不包括2例Tis患者)的淋巴结转移率分别为32.7%(17/52)、45.4%(69/152)和64.9%(24/37)，低分化肿瘤患者的淋巴结转移率明显高于高分化患者 (P<0.01)。
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表2 不同肿瘤长度各浸润深度的淋巴结转移率
肿瘤长度
(cm)
淋巴结转移率(%)
T1
T2
T3
T4
<5
12.5
(1/8)
43.8
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(6/16)
38.3
(18/47)
57.1
(8/14)
≥5
47.4
(9/19)
36.5
(27/74)
61.9
(39/63)
将淋巴结转移个数分为1个、2～4个和≥5个3组，其5年生存率分别为23.7%(9/38)、16.7%(7/42)和6.7%(2/30)，差异无显著性(P>0.05)。
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按UICC 1997年分期标准，243例患者的TNM状况及5年生存率见表3。表3 243例患者TNM状况及5年生存率
TNM状况
例数
5年生存率 (%)
TisNoMo
2
100(2/2)
T1NoMo
7
85.7(6/7)
T2NoMo
, 百拇医药
19
68.4(13/19)
T3NoMo
75
50.7(38/75)
T4NoMo
30
33.3(10/30)
T1N1Mo
1
0.0(0/1)
, 百拇医药
T2N1Mo
16
25.0(4/16)
T3N1Mo
46
21.7(10/46)
T4N1Mo
47
8.5(4/47)
合计
243
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35.8(87/243)
有淋巴结转移的患者5年生存率为16.4%(18/110)，明显低于无淋巴结转移患者的51.9%(69/133，P<0.01)。T1NoMo、T2NoMo和T3NoMo患者的5年生存率相近，平均为56.4%(57/101)，明显高于T4NoMo患者的33.3%(P<0.05)。T1N1Mo、T2N1Mo和T3N1Mo患者的5年生存率相似，平均为22.2%(14/63)，和T4N1Mo患者的8.5%(4/47)相比，差异无显著性 (P>0.05)。
讨论
1.淋巴结转移的特点：有文献报道[1]，胸段食管癌转移首先是肿瘤部位食管旁淋巴结，然后胸上段食管癌多沿食管旁淋巴结向颈部淋巴结转移；胸中段癌则既有向上到胸上段食管旁、气管旁、颈深及锁骨上淋巴结转移，也可向下转移到贲门旁、胃左血管旁等胃周淋巴结；胸下段则以下行淋巴结转移为主。本组的淋巴结转移特点与文献报道相同。食管癌主要沿食管旁淋巴结上、下双向转移和“跳跃性”转移，这主要由食管壁淋巴管网络的解剖结构所决定。Weinberg[2]报道食管壁纵行淋巴管的数量是横行的6倍。
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2.影响淋巴结转移的因素：本组影响食管癌淋巴结转移的主要因素有肿瘤浸润深度和肿瘤分化。本组T1、T2、T4患者的淋巴结转移率分别为12.5%、45.7%和61.0%，差异有显著性(P<0.05)，这与Thomas等[3]所报道的结果一致。T3患者淋巴结转移率仅为37.2%，低于T2患者及Thomas等[3]报道的77%，可能与本组手术指征过严有关。因颈部淋巴结转移及部分纵隔淋巴结转移患者(声带麻痹、膈肌麻痹等)被列为手术禁忌症，使相当一部分T3N1Mo患者未能手术。
肿瘤分化是影响淋巴结转移的另一因素。本组高分化食管癌的淋巴结转移率仅为32.7%，明显低于低分化的64.9%(P<0.01)。
国内文献多认为肿瘤长度也是影响淋巴结转移的一个重要因素[1，4]。为探讨这一问题，我们对肿瘤浸润深度进行了限定，在浸润深度相同情况下进行比较，以除外浸润深度的影响。结果显示肿瘤长度并不影响淋巴结转移。
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3.淋巴结转移对预后的影响：本组肿瘤浸润深度对有淋巴结转移患者的预后无明显影响。在无淋巴结转移时，只有当肿瘤累及周围脏器(T4)时，浸润深度对预后的影响才表现得明显起来。T4对患者预后的影响主要是由于手术相对根治性的下降，淋巴结转移则不同。本组有淋巴结转移(N1)的患者5年生存率为16.4%，明显低于无淋巴结转移(N0)患者的51.9%(P<0.01)，且在浸润深度相同时，N1和N0患者5年生存率存在明显差异，说明淋巴结转移是影响患者预后的主要因素。
淋巴结转移数量对患者预后的影响各家报道不一。陈建华等[5]认为淋巴结转移个数>1个时，患者预后不良。而Katsunobu等[6]认为>3个时患者预后不良。本组研究结果显示，淋巴结转移个数>4个时，患者预后不良，但其5年生存率和淋巴结转移个数≤4个的患者无统计学差异。淋巴结转移数量及范围对患者预后的影响还有待于进一步研究。
, 百拇医药
4.淋巴结转移对术式选择的影响：由于淋巴结转移是影响患者预后的主要因素，因此如何行淋巴结清扫一直是大家注目的焦点。有主张行颈、胸、腹“三野”淋巴结清扫；有的则认为“三野”淋巴结清扫手术负担较大，应慎重从事。结合胸段食管癌淋巴结转移特点，我们认为淋巴结清扫应具体情况具体对待，对胸下段食管癌行胸、腹“二野”淋巴结清扫即可，而对胸中、上段癌则可以考虑颈、胸、腹“三野”清扫。
对上纵隔及颈部淋巴结转移近年来研究较多。Toshiki等[7]报道食管癌上纵隔及颈部气管旁淋巴结转移并不比胃周淋巴结低，因此强调此组淋巴结的清扫。Hoichi等[8]报道胸段食管癌颈部淋巴结转移率达26.0%，行“三野”淋巴结清扫患者的5年生存率明显高于“二野”清扫患者。而近两年来，我们曾对一组有颈部淋巴结转移的患者行“三野”淋巴结清扫，结果却并不满意。因此，我们认为“三野”淋巴结清扫应限于那些病变相对较早的患者，一但出现广泛的淋巴结转移，则手术根治的可能性下降，“三野”清扫的意义不大。
, 百拇医药
作者单位：王永岗(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
汪良骏(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
张德超(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
张汝刚(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
张大为(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
孟平均(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
参考文献
, 百拇医药
1，林若柏，林培裘，周化，等.食管癌淋巴结转移规律的临床研究.中华肿瘤杂志，1996,18:292-295.
2，Weinberg JA. The intrathoracic lymphatics. In: Haagensen CD, ed. The lymphatics in cancer. 1st ed. Philadelphia:WB Saunders, 1972.245-249.
3，Thomas WR, Gregory ZJ, David JA, et al. Esophageal carcinoma: depth of tumor invasion is predictive of regional lymph node status. Ann Thorac Surg,1998,65:787-792.
4，戎铁华，林鹏，吴一龙.胸段食管癌淋巴结转移的临床研究.中华胸心血管外科杂志，1994,10:242-244.
, 百拇医药
5，陈建华，卫功铨，陈明耀，等.食管癌淋巴结转移的预后评价.中华肿瘤杂志，1994,16:441-443.
6，Katsunobu K, Takahumi M, Kan O, et al. The number of lymph node metastases influences survival in esophageal cancer. J Surg Oncol, 1998,67:160-163.
7，Toshiki M, Mamoru U, Osamu Y, et al. How extensive should lymph node dissection be for cancer of the thoracic esophagus? J Thorac Cardiovasc Surg, 1994,107:1073-1078.
8，Hoichi K, Hiroshi W, Yuji T, et al. Evaluation of neck lymph node dissection for thoracic esophageal carcinoma. Ann Thorac Surg, 1991,51:931-935., 百拇医药
王永岗 汪良骏 张德超 张汝刚 张大为 孟平均
摘 要 目的 了解胸段食管鳞癌淋巴结转移特点及对预后的影响，探讨合理的淋巴结清扫范围。方法 对243例单纯手术切除胸段食管鳞癌患者的临床资料进行回顾性分析。结果 淋巴结转移率45.3%，转移度10.5%，表现为沿食管周的上下“双向性”转移。影响淋巴结转移的因素为肿瘤浸润深度和肿瘤分化，肿瘤长度则影响不大。有淋巴结转移的患者5年生存率为16.4%，明显低于无淋巴结转移患者的51.9%(P<0.01)。淋巴结转移个数对患者预后影响不大。结论 淋巴结转移是影响食管癌切除患者预后的主要因素。胸上、中、下段食管癌表现出不同程度的上、下行转移，因此应采取不同的淋巴结清扫范围。对胸下段癌行胸、腹二野清扫即可，对病变较早的胸中、上段癌则应行颈、胸、腹三野清扫。
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关键词：食管肿瘤/外科学；癌，鳞状细胞/外科学；淋巴转移；预后
淋巴结转移是影响食管癌手术患者预后的重要因素。为了解胸段食管癌的淋巴结转移特点及其对患者预后的影响，我们对1985～1987年间在我科行单纯手术治疗的胸段食管癌患者的临床资料进行了分析，结果报告如下。
临床资料
1985～1987年间，共有263例胸段食管鳞癌患者在我科行单纯手术切除治疗(即未行术前、术后辅助放、化疗)。为了准确评价淋巴结转移对患者预后的影响，我们将有可能影响评价结果的16例手术死亡及4例切缘阳性患者除去，而将剩余的243例患者的临床资料予以分析。
243例患者中，男177例，女66例。年龄30～78岁。按UICC 1987年分段标准，肿瘤位于食管胸上、中、下段者分别为42例、139例和62例。其中行左颈、右胸、腹正中三切口食管胃左颈吻合12例，三切口食管结肠吻合1例，左颈、左胸二切口食管胃左颈吻合25例，左开胸食管胃弓上吻合185例，左开胸食管胃弓下吻合20例。
, 百拇医药
本组有5例失随，失随患者的死亡时间按末次随诊日期计算，其余均随访满10年。由于10年生存率受非肿瘤死亡因素影响较大，本组患者预后的评价采用5年生存率。比较的统计学处理用χ2检验。
结果
243例患者中，发生淋巴结转移110例，转移率45.3%。清扫淋巴结3 813个，转移400个，转移度10.5%，平均每例清扫淋巴结15.7个。胸上、中、下段食管癌各部位淋巴结转移情况见表1。其中上段有1例转移到下段食管旁；中段有5例转移到上段食管旁，13例转移到纵隔(隆凸下9例，主动脉弓窗2例，左主支气管旁1例，下肺韧带旁1例)；下段有1例转移至隆凸下。若“跳跃性”转移定义为病变所在段及相邻段食管旁未发生淋巴结转移，而在更远处发生区域淋巴结转移，则本组“跳跃性”转移发生率为4.9%(12/243)。
表1 胸段食管癌各部位淋巴结转移率
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肿瘤部位
淋巴结转移率 (%)
食管旁
纵隔
贲门旁
胃左
颈部
食管上段
21.4
(9/42)
0
(0/42)
0
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(0/42)
0
(0/42)
2.6
(1/38)
食管中段
31.7
(44/139)
9.4
(13/139)
10.8
(15/139)
14.4
, 百拇医药
(20/139)
0
(0/1)
食管下段
25.8
(16/62)
1.6
(1/62)
22.6
(14/62)
30.6
(19/62)
注：纵隔淋巴结包括气管旁、主动脉弓窗、隆凸下、支气管旁、下肺静脉旁及下肺韧带旁
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按UICC 1997年分期标准，除2例原位癌(Tis)外，T1、T2、T3、T4患者的淋巴结阳性率分别为12.5%(1/8)、45.7%(16/35)、37.2%(45/121)和61.0%(47/77)。T1、T2患者并组后的淋巴结转移率明显低于T4患者(P<0.05)。
将肿瘤长度分为<5 cm和≥5 cm两组，并在浸润深度级别相同的情况下进行对比。结果显示，肿瘤长度不影响淋巴结转移(P>0.05，表2)。
肿瘤的分化按高、中、低3组分类，对于混合两种或3种分化成分的肿瘤，不论其分化成分所占比例多少，一律归入分化较低的一组。本组高、中、低分化肿瘤患者(不包括2例Tis患者)的淋巴结转移率分别为32.7%(17/52)、45.4%(69/152)和64.9%(24/37)，低分化肿瘤患者的淋巴结转移率明显高于高分化患者 (P<0.01)。
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表2 不同肿瘤长度各浸润深度的淋巴结转移率
肿瘤长度
(cm)
淋巴结转移率(%)
T1
T2
T3
T4
<5
12.5
(1/8)
43.8
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(6/16)
38.3
(18/47)
57.1
(8/14)
≥5
47.4
(9/19)
36.5
(27/74)
61.9
(39/63)
将淋巴结转移个数分为1个、2～4个和≥5个3组，其5年生存率分别为23.7%(9/38)、16.7%(7/42)和6.7%(2/30)，差异无显著性(P>0.05)。
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按UICC 1997年分期标准，243例患者的TNM状况及5年生存率见表3。表3 243例患者TNM状况及5年生存率
TNM状况
例数
5年生存率 (%)
TisNoMo
2
100(2/2)
T1NoMo
7
85.7(6/7)
T2NoMo
, 百拇医药
19
68.4(13/19)
T3NoMo
75
50.7(38/75)
T4NoMo
30
33.3(10/30)
T1N1Mo
1
0.0(0/1)
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T2N1Mo
16
25.0(4/16)
T3N1Mo
46
21.7(10/46)
T4N1Mo
47
8.5(4/47)
合计
243
, 百拇医药
35.8(87/243)
有淋巴结转移的患者5年生存率为16.4%(18/110)，明显低于无淋巴结转移患者的51.9%(69/133，P<0.01)。T1NoMo、T2NoMo和T3NoMo患者的5年生存率相近，平均为56.4%(57/101)，明显高于T4NoMo患者的33.3%(P<0.05)。T1N1Mo、T2N1Mo和T3N1Mo患者的5年生存率相似，平均为22.2%(14/63)，和T4N1Mo患者的8.5%(4/47)相比，差异无显著性 (P>0.05)。
讨论
1.淋巴结转移的特点：有文献报道[1]，胸段食管癌转移首先是肿瘤部位食管旁淋巴结，然后胸上段食管癌多沿食管旁淋巴结向颈部淋巴结转移；胸中段癌则既有向上到胸上段食管旁、气管旁、颈深及锁骨上淋巴结转移，也可向下转移到贲门旁、胃左血管旁等胃周淋巴结；胸下段则以下行淋巴结转移为主。本组的淋巴结转移特点与文献报道相同。食管癌主要沿食管旁淋巴结上、下双向转移和“跳跃性”转移，这主要由食管壁淋巴管网络的解剖结构所决定。Weinberg[2]报道食管壁纵行淋巴管的数量是横行的6倍。
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2.影响淋巴结转移的因素：本组影响食管癌淋巴结转移的主要因素有肿瘤浸润深度和肿瘤分化。本组T1、T2、T4患者的淋巴结转移率分别为12.5%、45.7%和61.0%，差异有显著性(P<0.05)，这与Thomas等[3]所报道的结果一致。T3患者淋巴结转移率仅为37.2%，低于T2患者及Thomas等[3]报道的77%，可能与本组手术指征过严有关。因颈部淋巴结转移及部分纵隔淋巴结转移患者(声带麻痹、膈肌麻痹等)被列为手术禁忌症，使相当一部分T3N1Mo患者未能手术。
肿瘤分化是影响淋巴结转移的另一因素。本组高分化食管癌的淋巴结转移率仅为32.7%，明显低于低分化的64.9%(P<0.01)。
国内文献多认为肿瘤长度也是影响淋巴结转移的一个重要因素[1，4]。为探讨这一问题，我们对肿瘤浸润深度进行了限定，在浸润深度相同情况下进行比较，以除外浸润深度的影响。结果显示肿瘤长度并不影响淋巴结转移。
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3.淋巴结转移对预后的影响：本组肿瘤浸润深度对有淋巴结转移患者的预后无明显影响。在无淋巴结转移时，只有当肿瘤累及周围脏器(T4)时，浸润深度对预后的影响才表现得明显起来。T4对患者预后的影响主要是由于手术相对根治性的下降，淋巴结转移则不同。本组有淋巴结转移(N1)的患者5年生存率为16.4%，明显低于无淋巴结转移(N0)患者的51.9%(P<0.01)，且在浸润深度相同时，N1和N0患者5年生存率存在明显差异，说明淋巴结转移是影响患者预后的主要因素。
淋巴结转移数量对患者预后的影响各家报道不一。陈建华等[5]认为淋巴结转移个数>1个时，患者预后不良。而Katsunobu等[6]认为>3个时患者预后不良。本组研究结果显示，淋巴结转移个数>4个时，患者预后不良，但其5年生存率和淋巴结转移个数≤4个的患者无统计学差异。淋巴结转移数量及范围对患者预后的影响还有待于进一步研究。
, 百拇医药
4.淋巴结转移对术式选择的影响：由于淋巴结转移是影响患者预后的主要因素，因此如何行淋巴结清扫一直是大家注目的焦点。有主张行颈、胸、腹“三野”淋巴结清扫；有的则认为“三野”淋巴结清扫手术负担较大，应慎重从事。结合胸段食管癌淋巴结转移特点，我们认为淋巴结清扫应具体情况具体对待，对胸下段食管癌行胸、腹“二野”淋巴结清扫即可，而对胸中、上段癌则可以考虑颈、胸、腹“三野”清扫。
对上纵隔及颈部淋巴结转移近年来研究较多。Toshiki等[7]报道食管癌上纵隔及颈部气管旁淋巴结转移并不比胃周淋巴结低，因此强调此组淋巴结的清扫。Hoichi等[8]报道胸段食管癌颈部淋巴结转移率达26.0%，行“三野”淋巴结清扫患者的5年生存率明显高于“二野”清扫患者。而近两年来，我们曾对一组有颈部淋巴结转移的患者行“三野”淋巴结清扫，结果却并不满意。因此，我们认为“三野”淋巴结清扫应限于那些病变相对较早的患者，一但出现广泛的淋巴结转移，则手术根治的可能性下降，“三野”清扫的意义不大。
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作者单位：王永岗(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
汪良骏(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
张德超(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
张汝刚(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
张大为(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
孟平均(100021 北京，中国医学科学院中国协和医科大学肿瘤研究所肿瘤医院胸外科)
参考文献
, 百拇医药
1，林若柏，林培裘，周化，等.食管癌淋巴结转移规律的临床研究.中华肿瘤杂志，1996,18:292-295.
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